Wing Commander III

Die Handlung spielt im Jahr 2669. Die „Concordia“ ist zerstört und Blairs Freundin Jeannette „Angel“ Devereaux ist in den Händen der Kilrathi. Blair ist zu Beginn des Spiels emotional am Boden zerstört, da er nichts über das Schicksal von Angel weiß und lediglich Kenntnis davon hat, dass diese auf eine geheime Mission geschickt wurde, von der sie bis dato nicht zurückkehrte. Admiral Tolwyn versetzt Blair als Wing Commander auf die bereits reichlich betagte „TCS Victory“, unter dem Kommando von Captain William Eisen. Unter der Besatzung des Schiffes befindet sich zwei alte Kameraden, der übergelaufene Kilrathi Lt. Col. Ralgha „Hobbes“ nar Hhallas und Todd „Maniac“ Marshall, zu dem Blair wegen dessen überbordenden Ehrgeiz und Egoismus ein gespanntes Verhältnis pflegt.

Die „TCS Victory“ ist Bestandteil eines Angriffsplans von Admiral Tolwyn, der endlich die Wende in dem seit Jahrzehnten erbittert tobenden, äußerst verlustreich geführten Krieg bringen soll. Die Jäger des Trägerschiffes sollen die „TCS Behemoth“, ein Großkampfschiff mit einer Planetenvernichtungswaffe, auf ihrem Vorstoß nach Kilrah, dem Zentralplaneten der Kilrathi, vor Angriffen schützen. Dennoch gelingt es den Kilrathi unter der Führung Prinz Trakaths, die „Behemoth“ zu vernichten, da der Gegner durch einen unentdeckten Spion auf der „Victory“ über sämtliche Planungen informiert ist. Daneben erfährt Blair im Duell mit Trakath erstmals vom Tod seiner Freundin Angel.

Nach der Vernichtung des Schlachtschiffs aktiviert die Konföderation einen Notfallplan. Paladin weiht Blair in das Geheimprojekt der Temblor-Bombe ein. Da Kilrah ein tektonisch instabiler Planet ist, könne diese Waffe – an der richtigen Stelle platziert – ebenfalls die Vernichtung des gesamten Planeten verursachen. Die Aufgabe Blairs ist es, die Bombe mit Hilfe des experimentellen Kampfjägers Excalibur und einer Tarnvorrichtung über von Angel und ihrem Team angelegte Geheimbasen tief in das Heimatsystem der Kilrathi einzudringen und die Bombe über Kilrah abzuwerfen. Als die Pläne offengelegt werden gibt sich Hobbes als Spion der Kilrathis zu erkennen und flieht von der „Victory“, um die Kilrathi vor dem Bevorstehenden Angriff zu warnen. Es bleibt dem Spieler überlassen, ob er Hobbes verfolgt und zur Strecke bringt, oder ob er ihn ziehen lässt.

Blair fährt mit der Operation wie geplant fort. Im Kilrah-System muss er sich in einer finalen Auseinandersetzung ein letztes Mal Prinz Trakath stellen und kann ihn schließlich endgültig besiegen. Er wirft die Bombe wie geplant ab und Kilrah wird zerstört. Blair, der mit seiner Flugmaschine der Druckwelle des zerstörten Planeten nicht schnell genug entkommen kann, wird mitsamt seines zerstörten Jägers von einem Kilrathi-Flaggschiff aufgelesen. Kommandant Melek nar Kiranka, der ranghöchste Überlebende der Herrscherfamilie, gesteht Blair die Niederlage des Imperiums ein und kapituliert.